LOS LAGARTOS DE ALTA MONTAÑA DEL GÉNERO IBEROLACERTA
Evolución y diversidad de los lagartos de alta montaña del género Iberolacerta
El estudio genómico más completo realizado hasta la fecha sobre el género Iberolacerta revela que los ciclos glaciales-interglaciares han moldeado profundamente la diversidad genética de estos lagartos endémicos de la alta montaña del suroeste europeo.
Mediante el análisis de más de 10.000 loci RAD (Restriction site Associated DNA markers) y secuencias mitocondriales de 621 especímenes, una reciente investigación demuestra que las poblaciones de menor altitud albergan la mayor diversidad genética, pero simultáneamente enfrentan mayor vulnerabilidad al cambio climático.
Los resultados confirman la divergencia de las ocho especies reconocidas, detectan flujo génico histórico entre especies simpátridas y establecen que los rangos de distribución durante el último máximo glacial fueron sustancialmente más extensos que en las condiciones interglaciares actuales.
El reto evolutivo de la fauna de alta montaña
Los ecosistemas montanos representan ambientes extremos caracterizados por bajos niveles de oxígeno, alta radiación ultravioleta, fluctuaciones térmicas intensas y hábitats fragmentados. Estas condiciones han generado una biodiversidad única mediante procesos neutros (deriva genética) y selectivos (adaptación local), pero simultáneamente hacen a las especies allí presentes vulnerables a la erosión genética y a la extinción, particularmente ante el cambio climático.
Los anfibios y reptiles constituyen modelos excepcionales para estudiar estos procesos debido a su fisiología ectotérmica, capacidad limitada de dispersión y especificidad de microhábitats, factores que aumentan su sensibilidad a la fragmentación y promueven la diferenciación genética.
En el hemisferio norte, la diversidad genética de las especies montanas ha sido adicionalmente afectada por los patrones históricos de contracción y recolonización durante las glaciaciones del Cuaternario.
A diferencia de las especies de zonas templadas, que persisten en refugios climáticamente estables, los endemismos de alta montaña han desplazado sus áreas de distribución entre las tierras bajas y las zonas de altitud elevada siguiendo a los hábitats más apropiados.
Durante las glaciaciones, las especies se replegaron a los refugios de tierras bajas (valles), potencialmente contactando sus áreas de distribución adyacentes, pero previamente inaccesibles y promoviendo flujo génico. En períodos interglaciares, al desplazarse hacia mayores elevaciones para escapar del calentamiento, las poblaciones montanas se aislaron nuevamente y experimentaron eventos de fundación.
El género Iberolacerta, un modelo para la filogeografía montana
El género Iberolacerta (lagartos de roca, pertenecientes a la Familia Lacertidae) comprende ocho especies, principalmente restringidas a las áreas montañosas del suroeste europeo:
Península Ibérica Central: I. cyreni, I. monticola, I. galani, I. martinezricai
Pirineos: I. aranica, I. bonnali, I. aurelioi
Alpes orientales y dináricos: I. horvathi
Estos lagartos presentan unas áreas de distribución muy restringidos, tamaños poblacionales relativamente pequeños y requerimientos ecológicos específicos, que los hacen susceptibles a múltiples amenazas, incluyendo el calentamiento global.
Dos especies están catalogadas como "en peligro" (I. martinezricai e I. aurelioi) y tres como "casi amenazadas" (I. bonnali, I. aranica y I. galani) según la Lista Roja de la UICN.
Estudios previos con ADN mitocondrial identificaron tres clados principales, correspondientes a las tres regiones geográficas descritas, pero presentaban discordancias cito-nucleares y diferencias entre marcadores evolutivamente lentos y rápidos. Esto motivó la necesidad de un enfoque genómico integral para dilucidar la evolución y diversidad del género.
El género Iberolacerta en la Península Ibérica
Una aproximación genómica integral
Datos Genómicos (RAD-seq)
Se analizaron 96 muestras (95 Iberolacerta + 1 Podarcis muralis como grupo externo) mediante doble digestión RAD-seq (ddRAD-seq), generando 1.007 mil millones de lecturas que se ensamblaron en 218.760 loci con cobertura promedio de 39.7×. Este método permite muestrear miles de loci nucleares distribuidos por todo el genoma.
Análisis Filogenéticos
Se emplearon múltiples enfoques complementarios:
- Filogenia de máxima verosimilitud (ML) con IQ-TREE usando 10.557 loci concatenados.
- Tiempos de divergencia bayesianos con BEAST 2.7.7, calibrados con estimaciones previas del Mioceno medio.
- Árbol de especies coalescente con SNAPPER para considerar la heterogeneidad de árboles génico.
- Inferencia de flujo génico con TreeMix para detectar eventos de migración histórica.
Análisis Mitocondrial
Se analizaron 924 secuencias de 621 especímenes de siete fragmentos genéticos (12S, 16S, ND4, COI, cyt b, y dos regiones del control) de GenBank, complementadas con 24 nuevas secuencias de ND4.
Modelado de Nicho Ecológico (ENM)
Se utilizaron 4.299 localidades de ocurrencia para construir modelos con MaxEnt 3.4.4, proyectando distribuciones en:
- Condiciones actuales (1950-2000)
- Último Máximo Glacial (LGM, ~22.000 años)
- Último Período Interglacial (LIG, ~120.000-140.000 años)
Resultados filogenéticos: la historia evolutiva del género
Topología y divergencia de especies
El análisis genómico confirmó la monofilia de las ocho especies de Iberolacerta, recuperando los tres clados principales con un soporte robusto:
- Clado Alpino-Dinárico: I. horvathi (divergencia temprana)
- Clado Pirenaico: I. aurelioi, I. aranica, I. bonnali
- Clado Ibérico Central: I. cyreni como linaje basal, une a un clado que agrupa I. monticola, I. galani e I. martinezricai
Cronología de la diversificación
Los análisis de tiempo calibrado establecen una diversificación progresiva desde el Mioceno medio:
- Diversificación inicial: ~15,5 millones de años (Mya) con la separación de I. horvathi
- Divergencia entre linajes pirenaicos e ibéricos: ~13,8 Mya
- Especiación principal: Entre 11,4 Mya (I. cyreni) y 3,0 Mya (par I. galani - I. martinezricai)
- Divergencias intraespecíficas: No anteriores al Pleistoceno (<2,0 Mya)
Aunque las filogenias nuclear y mitocondrial son generalmente coincidentes, a veces presentan diferencias, por ejemplo, en la topología del clado pirenaico, el árbol nuclear sitúa a I. aurelioi como especie basal, mientras que el mitocondrial sitúa a I. aranica en esa posición, aunque sin un soporte robusto. Este resultado sugiere una falta de resolución de las secuencias mitocondriales para aquellos eventos de rápida divergencia, más que una hibridización ancestral.
Flujo génico histórico: las huellas de contactos secundarios
Flujo génico interespecífico
TreeMix detectó un evento de mezcla nuclear significativo: el 6.8% del ancestro de I. martinezricai proviene de I. cyreni, implicando contacto secundario entre sus adyacentes en el Sistema Central. Además, se confirmó la introgresión mitocondrial previamente documentada de I. galani hacia I. monticola subespecie astur en los Montes de León, datada en el Pleistoceno medio (0.6 Mya).
Homogeneidad genética paradójica
I. monticola presenta una sorprendente falta de divergencia mitocondrial entre poblaciones separadas por cientos de kilómetros (Asturias y Serra da Estrela en Portugal), indicando una retracción holocénica masiva a partir de un área de distribución previamente continua. Este patrón sugiere una conectividad histórica que ha homogeneizado los genomas nucleares, mientras que las diferencias mitocondriales persisten debido a la herencia materna y a la dispersión sesgada por el sexo.
Estructura y diversidad genética intraespecífica
Respecto a Iberolacerta cyreni (Sistema Central Ibérico), el análisis de 3.975 SNP en 31 muestras reveló estructura genética clara entre los principales macizos montañosos:
La diferenciación principal se localiza entre los ejemplares de la Sierra de Guadarrama y los de la Sierra de Gredos. Existiendo una subestructura adicional, la diferenciación entre Gredos y Sierra de Béjar, y entre poblaciones norteñas del Guadarrama.
Existe el doble de heterocigosidad en la Sierra de Gredos que en la del Guadarrama.
Respecto al Aislamiento por distancia (IBD), la correlación es fuerte y significativa (r=0.93, P<0.001).
En cuanto a las tres especies (I. bonnali, I. aranica y I. aurelioi) mostraron diferenciación genética superficial a pesar de discontinuidades en sus áreas de distribución:
IBD significativo, pero con correlaciones moderadas (r=0.61-0.77) lo que indican una diferenciación principalmente geográfica.
La diversidad es variable, mayor en las áreas centrales y menor en los bordes de las áreas de distribución.
En I. aranica las muestras más orientales presentan mayor diversidad y divergencia.
Los patrones de diversidad genética varían con la elevación, existiendo un decrecimiento de la heterocigosidad con la altitud.
Un importante hallazgo es la relación inversa y significativa entre la heterocigosidad y la elevación.
En I. cyreni el decrecimiento es significativo (P=0.001, R²=0.30), con las poblaciones de mayor altitud mostrando menor diversidad genética.
Respecto a las especies pirenaicas, el patrón es similar y también significativo (P=0.001, R²=0.30) cuando se analizan conjuntamente.
En I. monticola no se observó asociación (P=0.73), posiblemente debido a distintos factores de amenaza recientes en las poblaciones de baja elevación.
Este patrón es consistente con los efectos de fundación posteriores a los desplazamientos glaciales, durante el ascenso post-glacial las poblaciones de mayor altitud se fundaron a partir de un número limitado de colonizadores desde refugios de tierras bajas. Alternativamente, las poblaciones de mayor elevación tienen tamaños poblacionales más pequeños y son más susceptibles a la deriva genética.
Dinámica histórica de distribución y proyecciones paleo climáticas
Modelos de nicho ecológico
Los modelos ENM mostraron excelente capacidad predictiva (AUC ≥ 0.96, TSS ≥ 0.88). Las proyecciones revelan cambios drásticos en la distribución potencial.
Último Máximo Glacial (LGM, ~22.000 años)
Rangos sustancialmente más amplios para I. cyreni, I. galani, I. monticola e I. bonnali, con órdenes de magnitud mayor en un área de ocupación potencial.
Las proyecciones sugieren una conectividad entre especies, que I. cyreni pudo haber contactado con I. martinezricai y I. galani con I. monticola astur
Ausencias predictivas, no se identificaron áreas adecuadas para I. aranica e I. aurelioi, sugiriendo limitaciones del modelo o tolerancia climática más amplia de la actualmente observada.
Último Período Interglacial (LIG, ~120.000 años)
Los rangos proyectados fueron más restringidos y cercanos a las distribuciones actuales, consistentes con la fragmentación poblacional durante períodos cálidos.
Los resultados respaldan el "efecto de elevación deslizante" (slippery slopes), es decir, poblaciones que experimentan un aislamiento genético y cuellos de botella altitudinales durante los períodos interglaciares, pero que se reconectan y mezclan en áreas de tierras bajas durante las glaciaciones.
Implicaciones para la conservación: el dilema de la diversidad y la vulnerabilidad
El estudio identifica un paradoja de conservación, las poblaciones con mayor diversidad genética y potencial adaptativo se encuentran en los bordes de baja elevación de los rangos de distribución, donde son más vulnerables al cambio climático. Estas poblaciones:
- Albergan mayor diversidad genética y potencial evolutivo
- Son las más expuestas a la competencia con especies de tierras bajas
- Enfrentan pérdida de hábitat por aumento de temperaturas
Especies en mayor riesgo
Las especies pirenaicas (I. aranica, I. aurelioi) y la micro-endémica I. martinezricai presentan:
- Rangos extremadamente restringidos
- Baja diversidad genética intraespecífica
- Ausencia de refugios glaciales identificables en las proyecciones LGM
Recomendaciones
- Priorizar la protección de poblaciones de baja y media elevación como reservorios de diversidad genética.
- Implementar corredores de conectividad entre macizos montañosos para facilitar la dispersión natural
- Monitorear poblaciones de alta elevación por erosión genética y efectos de deriva
- Considerar la diversidad genética en las evaluaciones de la Lista Roja, ya que las métricas actuales no la capturan adecuadamente.
Conclusiones y perspectivas futuras
Los análisis filogenómicos de Iberolacerta corroboran en gran medida la filogenia mitocondrial, tanto en términos de la topología general del árbol como de la divergencia relativa de las especies.
Se confirma la divergencia temprana de las lagartijas rupícolas en los Alpes orientales, anterior a la diversificación de las especies ibéricas actuales.
Según los resultados, la historia evolutiva del género sigue un patrón de restricción progresiva de las poblaciones ancestrales a los sistemas principales: los Alpes (I. horvathi), los Pirineos (I. aurelioi, I. bonnali, I. aranica), a las montañas del Sistema Central de Iberia (I. cyreni) y, finalmente, a las montañas Cantábricas, asturianas y de León (I. monticola e I. galani).
La evidencia de eventos de dispersión posteriores entre estas cordilleras se refleja en I. martinezricai, endémica de la Peña de Francia en el Sistema Central, pero filogenéticamente relacionada con las especies ibéricas del noroeste, así como en la aparición más meridional de I. monticola en la Serra da Estrela (subespecie I. m. monticola).
Estos patrones sugieren un aislamiento a largo plazo entre las cordilleras alpina/dinárica, pirenaica e ibérica, pero conexiones episódicas entre el Sistema Central y el noroeste de Iberia durante el Cuaternario.
Los factores que impulsan la especiación en Iberolacerta se han debatido ampliamente en estudios previos. Una hipótesis comúnmente invocada postula la competencia con lacértidos de tierras bajas, que podrían haber confinado a Iberolacerta a hábitats aislados de gran altitud.
Paralelamente, la orogenia alpina (Eoceno-Mioceno, ca. 40-20 Ma), que formó las cordilleras de los Pirineos, la cordillera Cantábrica y el Sistema Central, produjo extensos ambientes montañosos y fragmentó el paisaje de Europa occidental.
La datación molecular sitúa la diversificación de Iberolacerta en el Mioceno, coincidiendo con estas fases orogénicas, lo que sugiere que el levantamiento topográfico y la heterogeneidad del hábitat asociada proporcionaron el patrón geográfico y ecológico inicial para la divergencia de los linajes ancestrales.
La evolución dentro de estos sistemas montañosos probablemente promovió la adaptación a ambientes fríos y alpinos, reforzando el aislamiento y permitiendo la persistencia en refugios montañosos independientemente de la exclusión competitiva.
Posteriormente, las oscilaciones climáticas del Plioceno y el Cuaternario, junto con una elevación menor y continua en el Sistema Central y los Alpes, pero aparentemente no en la mayor parte de los Pirineos, probablemente amplificaron el aislamiento poblacional, fomentando la diversificación intraespecífica y configurando el patrón actual de microendemismos de montaña.
Por tanto, el estudio demuestra que la evolución de Iberolacerta está profundamente ligada a la dinámica glacial-interglaciar, con amplios rangos de expansión durante las glaciaciones y fragmentación en los periodos interglaciares.
Además, los procesos de especiación fueron impulsados por:
- El levantamiento orogénico (Alpino, Pirenaico y del Sistema Central) durante el Mioceno
- Los ciclos climáticos del Cuaternario que amplificaron el aislamiento poblacional
- El flujo génico episódico que mantuvo cierta conectividad histórica
Las conexiones históricas compartidas se destacan aún más a partir de las firmas de hibridación interespecífica pasada entre dos pares de especies cercanas, I. cyreni e I. martinezricai, lo que implica un contacto secundario entre sus macizos adyacentes y la introgresión mitocondrial pasada en I. monticola de los Montes de León (subespecie I. m. astur), que adquirió variantes de I. galani (lagartija leonesa), lo que sugiere que estas especies alguna vez estuvieron conectadas a través de los macizos de León, concretamente durante el Pleistoceno Medio, según la edad del mtADN capturado.
En consecuencia, las proyecciones sobre la distribución pasada de estas especies predijeron distribuciones potencialmente superpuestas durante las etapas glaciales, pero una fragmentación de la distribución durante las etapas interglaciares.
Desde la perspectiva de la conservación, el estudio resalta que el potencial adaptativo de estas especies se concentra en las poblaciones periféricas de baja elevación, pero, paradójicamente, en estas zonas están siendo erosionadas simultáneamente tanto por el calentamiento global como por la competencia con especies más termófilas.
Otra de las conclusiones es que la pérdida global de diversidad genética de estas especies no está siendo adecuadamente capturada por las actuales evaluaciones de amenaza.
Los trabajos futuros deberían enfocarse en:
- La caracterización genómica de las subespecies micro-endémicas (I. m. astur)
- El análisis de plasticidad fenotípica y bases genéticas de la adaptación altitudinal
- El modelado predictivo de la pérdida de diversidad genética bajo escenarios de cambio climático
- La evaluación de la efectividad de áreas protegidas para conservar la conectividad genética
Referencia:
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